Influência de um Gradiente de Urbanização na Abundância, Riqueza e Composição em Espécies de Abelhas em Belo Horizonte (MG)
Reisla Silva de Oliveira
Fernando Amaral da Silveira
(PROJETO CONCLUÍDO – Resultados parciais, abaixo, apresentados no XXII Congresso de Brasileiro de Zoologia)
A ocupação das áreas naturais por edifícios, indústrias, vias de rodagem e outras estruturas típicas dos meios urbanos modifica a disponibilidade e a qualidade de diversos recursos bióticos, assim como parâmetros físicos e químicos do ambiente, como permeabilidade do solo e microclima. Tais modificações alteram a abundância e diversidade de espécies vegetais e animais, fazendo das áreas urbanas ecossistemas peculiares. Apesar das diversas mudanças ambientais associadas à urbanização, abelhas comumente ocorrem nas cidades. Algumas espécies, como Apis mellifera, Nannotrigona testaceicornis (iraí) e Tetragonisca angustula (jataí), se adaptam muito bem às condições urbanas, sendo bastante comuns nas cidades.
A utilização de abelhas para caracterização da qualidade ambiental é pertinente já que, num determinado habitat, abelhas necessitam de sítios de nidificação, material para construção de ninhos e de produtos florais (pólen, néctar e, em alguns casos, óleo) como fonte de alimento. Além disso, vários autores têm demonstrado que variáveis climáticas, como temperatura, intensidade luminosa, umidade relativa, chuva e vento, afetam a atividade de vôo das abelhas, seja diretamente, impondo limitações fisiológicas que caracterizam reduções ou atrasos no início da atividade, ou indiretamente, afetando a secreção de néctar, pólen, resina ou fragrâncias pelas plantas.
Em 1993, a empresa de consultoria ambiental Brandt Meio Ambiente em um convênio com a Secretaria para a Proteção da Natureza (BfN) da Alemanha e várias instituições de pesquisa nacionais, iniciou um plano piloto de mapeamento de biótopos urbanos em Belo Horizonte. Neste projeto foi utilizada uma área de cerca de 8 km de extensão e 500 m de largura, disposta ao longo de um gradiente periferia-centro da cidade. Na descrição e quantificação iniciais dos biótopos utilizaram-se apenas dados abióticos do ambiente, como características geomorfológicas, climáticas e topográficas. Posteriormente, Santos (1993) e Gonzaga (1996) estudaram a aracnofauna daquela área.
Para analisar-se a influência deste gradiente de urbanização sobre a densidade, riqueza, e composição em espécies de abelhas, três áreas de amostragem foram demarcadas: 1) Bairro São Lucas – área residencial com predomínio de espécies vegetais herbáceas; 2) Bairro Funcionários – área residencial e comercial com predomínio de espécies vegetais arbustivas e 3) Bairro Centro- área comercial com o grau de impermeabilização do solo acima de 95% (Bedê et al. 1994) e com predomínio de plantas arbóreas (Figura 1).
 
 
As coletas foram realizadas de outubro de 1996 a outubro de 1997 entre 9:00 e 13:00 horas. Cada área foi visitada uma vez por mês em uma ordem pré-estabelecida.
Os resultados deste estudo foram comparados aos obtidos nos 6 primeiros meses de coletas em duas áreas verdes da cidade, uma vez que as abelhas destas áreas ainda não foram totalmente identificadas.
Foram coletados 1.137 indivíduos de 29 espécies e observados 78 de Apis mellifera (Tabela 1).
TABELA I – Números de indivíduos por espécie coletados nos bairros Centro (C), Funcionários (F) e
São Lucas (L) de outubro de 1996 a outubro de 1997.
 
ABELHAS
BAIRROS
TOTAL
C
F
S
 
ANDRENIDAE        
OXAEINAE
       
Oxaea flavescens Klug    
1
1
APIDAE        
APINAE
       
APINI        
BOMBINA        
Bombus (Fervidobombus) atratus Franklin    
3
3
Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus)    
5
5
MELIPONINA        
Geotrigona subterranea (Friese)  
1
9
10
Nannotrigona testaceicornis 
1
233
235
469
Paratrigona lineata    
29
29
Partamona helleri    
5
5
Plebeia droryana  
104
75
179
Tetragonisca angustula   
67
179
246
Trigona spinipes 
1
75
51
127
Trigonisca sp.01   
8
1
9
EUCERINI        
Thygater (Thygater) analis   
1
3
4
EXOMALOPSINI        
Exomalopsis (Exomalopsis) auropilosa    
1
1
Exomalopsis (Exomalopsis) cf. subtilis    
3
3
CENTRIDINI        
Centris (Hemisiella) trigonoides     
3
3
Centris (Melanocentris) sp.01    
3
3
XYLOCOPINAE
       
XYLOCOPINI        
Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis  
1
 
1
Xylocopa (Neoxylocopa) brasilianorum  
2
3
5
Xylocopa (Neoxylocopa) suspecta  
1
1
2
COLLETIDAE        
HYLAEINAE
       
Hylaeus sp 01    
1
1
HALICTIDAE        
HALICTINAE
       
AUGOCHLORINI        
Augochlora (Augochlora) dolichocephala  
1
2
3
Augochlora (Oxystoglossella) morrae    
6
6
Augochlora sp 01    
1
1
Augochlorodes sp.01     
4
4
Neocorynura (Neocorynura) oiospermi     
2
2
Pseudaugochlora graminea   
3
9
12
HALICTINI        
Dialictus sp. 07  
1
 
1
MEGACHILIDAE        
MEGACHILINAE
       
ANTHIDIINI        
Dicranthidium gregarium    
1
1
MEGACHILINI        
Megachile (Pseudocentron) botucatuna    
1
1
TOTAL
2
498
639
1.137
 
As espécies coletadas neste estudo representaram apenas 12% do total amostrado na Região Metropolitana de Belo Horizonte. Tal representatividade deve ser ainda menor, visto que há muitos espécimes de outras áreas da região a serem identificados. Todas as espécies coletadas no gradiente de urbanização também foram encontradas nas áreas verdes de Belo Horizonte.
Cerca de 79% dos indivíduos amostrados pertenciam a apenas 3 espécies (Nannotrigona testaceicornis, Tetragonisca angustula e Plebeia droryana). N. testaceicornis foi a espécie mais abundante nos bairros Funcionários e São Lucas (47% e 37% do total de abelhas coletadas nestas áreas, respectivamente). Apis mellifera (92%) foi a espécie mais comum no Centro.
Quinze espécies foram encontradas exclusivamente no São Lucas, duas exclusivamente no Funcionários e nenhuma no Centro. Quatro espécies foram comuns às três áreas de estudo. Apesar de não coletadas, algumas espécies como Partamona helleri, Plebeia droryana e Tetragonisca angustula foram observadas no Centro, em ninhos ou forrageando em copas de árvores acima de 3 m de altura.
A área de maior riqueza em espécies e maior densidade foi o São Lucas e a de menor o Centro (Figura 2). O número esperado de espécies em uma amostra aleatória de 498 indivíduos foi de 25 espécies para o São Lucas, enquanto 13 espécies ocorreram entre os 498 indivíduos coletados no Funcionários. Não foi possível calcular este índice de riqueza para o Centro devido ao baixo número de indivíduos aí amostrados.
 
 
As riquezas esperadas das áreas amostradas na área urbana de Belo Horizonte foram menores do que aquelas das áreas verdes (Figura 3). Entretanto, a densidade populacional nos bairros São Lucas e Funcionários é muito maior que nas áreas verdes (Tabela II).
 
 
TABELA II- Densidade populacional (número de indivíduos coletados por hora) de abelhas ao longo do gradiente de urbanização e em áreas de preservação (PQM= Parque das Mangabeiras e MHN=Museu de História Natural e Jardim Botânico da UFMG) em Belo Horizonte.
 
Áreas de estudo
Densidade
São Lucas
7.98
Funcionários
11.52
Centro
0.06
PQM
1.40
MHN
3.86
 
Vinte e quatro espécies floríferas foram visitadas pelas abelhas no São Lucas, 15 no Funcionários e 7 no Centro (Tabela III).
 
Tabela III- Lista de espécies vegetais registradas nas áreas de estudo. A presença da espécie em cada local (x), bem como a ocorrência (#) ou não (Ø ) de abelhas visitantes são indicadas.
 
Espécies vegetais São Lucas  Funcionários Centro Hábito 
ASTERACEAE        
Artemisia sp.
x
#         herbáceo 
Cosmos sp.
x
#         herbáceo 
Emilia sonchifolia
x
#         herbáceo 
Pseudogynoxys cabrerae
x
#         herbáceo
Siegesbeckia orientalis
x
#
x
#     arbustivo 
Wedelia paludosa
x
#
x
#     herbáceo 
Zinnia sp.
x
#         herbáceo 
BIGNONIACEAE              
Clytostoma sp.
x
#         trepadeira 
Podraneae ricasoliana
x
#         arbóreo 
BOMBACACEAE              
Pachira aquatica
x
#
x
#
x
# arbóreo 
BRASSICACEAE              
Lepidium virginicium
x
#         herbáceo 
EUPHORBIACEAE              
Euphorbia milli
x
#
x
#     arbustivo 
FABACEAE              
Caliandra sp.    
x
#     arbustivo 
LAMIACEAE              
Salvia sp.
x
#
x
#     herbáceo 
LYTRACEAE              
Cuphea sp.
x
#
x
#     herbáceo 
Lagerstiroemia speciosa        
x
Ø arbóreo 
PLUMBAGINACEAE              
Plumbago capensis
x
#
x
#     arbustivo 
MELASTOMATACEAE              
Melastoma granulosa
x
#
x
Ø
x
  arbóreo
CONVOLVULACEAE              
Ipomea sp.
x
#
x
#     trepadeira 
OLACEAE              
Ligustrum lucidum
x
#
x
#
x
# arbóreo 
POLYGONACEAE              
Antigonon leptopus
x
#         trepadeira 
VERBENACEAE              
Duranta erecta    
x
#     arbóreo 
BALSAMINACEAE              
Impatiens sp.    
x
#     herbáceo 
ROSACEAE              
Rosa sp.
x
#
x
Ø     arbustivo 
MYRTACEAE              
Eugenia uniflora(pitangueira)        
x
# arbóreo 
MALVACEAE              
Hibiscus sp.        
x
Ø arbustivo
CAESALPINIACEAE              
Caesalpinia peltophoroides
x
#    
x
# arbóreo
NYCTAGINACEAE        
Bougainvillea glabra
x
Ø     arbustivo
ERICACEAE          
Azalea indica
x
Ø
x
Ø   arbustivo
APOCYNACEAE          
Allamanda cathartica
x
Ø     trepadeira
ToTal
24
15
7
 
 

DISCUSSÃO

A redução do número de espécies e o incremento da dominância, com o aumento da intensidade da urbanização, também foram encontrados em outros estudos em áreas urbanas (Laroca et al. 1982; Gonzaga 1996). A predominância de Apidae (sobretudo Meliponina) em espécimes foi encontrada por Laroca et al. (1982), no Passeio Público na cidade de Curitiba, e por Knoll et al. (1994), no Campus da Universidade de São Paulo. É importante ressaltar que há uma real diminuição da riqueza em espécies do São Lucas para o Funcionários e não uma troca de espécies, pois há um baixo número de espécies exclusivas neste bairro (2). Com o aumento da amostra tais espécies possivelmente seriam coletadas no São Lucas.
Em todas as áreas do gradiente, as espécies de maior abundância relativa são as generalistas, capazes de utilizar uma ampla gama de recursos alimentares. Tais espécies são sociais com ninhos perenes (meliponíneos e Apis mellifera) ou solitárias ativas por quase todo ano (Exomalopsis spp, Pseudaugochlora graminea,, Oxaea flavescens e outras. Além dos recursos florais, algumas destas podem utilizar outras fontes de alimento como refrigerantes e outras substâncias doces produzidas pelo homem. Indivíduos de Apis mellifera, por exemplo, foram vistos coletando substâncias açucaradas em cantinas e no lixo. Espécies oligoléticas ou especialistas no uso de determinados recursos, como as coletoras de óleo (Tetrapedia, Paratetrapedia, Centris e Epicharis) são prejudicadas.
A ocorrência de espécies vegetais ornamentais e invasoras é marcante no gradiente, e as distribuições espacial e temporal de tais espécies são determinadas, sobretudo, pela ação antrópica (poda, capina, substituição de espécies etc). Deste modo, os recursos alimentares apresentam-se em manchas instáveis, cuja localização e utilização podem ser realizadas de forma mais eficaz por abelhas sociais com sistema de recrutamento.
A crescente diminuição da disponibilidade do solo como substrato para nidificação ao longo do gradiente restringe o estabelecimento de espécies que nidificam no solo, como Geotrigona subterranea, várias espécies de Halictidae e Centris etc. Espécies que nidificam em cavidades pré-existentes (ocos de árvores e postes, buracos em muros etc.), largamente disponíveis no meio urbano, são beneficiadas (Figura 4). Gonzaga (1996) constatou que as espécies de aranhas mais abundantes em todas as áreas amostradas do gradiente são as que constróem abrigos em diferentes tipos de substratos disponíveis na cidade.
O grau de atividade da maioria das abelhas está positivamente relacionado à luminosidade (Azevedo 1997). Deste modo, sua atividade em plantas sombreadas diminui drasticamente em relação às expostas ao sol. Isto sugere que o forrageamento das abelhas no Centro pode estar sendo limitado pelo sombreamento pelos edifícios.
A alta densidade de abelhas nos bairros São Lucas e Funcionários pode ser devido à grande abundância e à baixa diversidade de fontes alimentares nestes locais, em relação às áreas verdes. Deste modo, nas áreas urbanas, as poucas espécies capazes de utilizar de forma eficiente os recursos disponíveis poderiam estar se beneficiando e alcançando uma alta abundância populacional.
Os dados obtidos mostram que o estabelecimento da cidade teve um impacto sobre a composição e riqueza em espécies e sobre a densidade populacional da fauna local de abelhas. A riqueza em espécies e a densidade populacional decrescem com o aumento da intensidade da ocupação urbana. As espécies que nidificam no solo são as mais prejudicadas, enquanto as espécies que nidificam em cavidades pré-existentes são beneficiadas. A fauna de abelhas nas vias públicas é caracterizada por uma forte dominância de umas poucas espécies de Meliponini. Por serem capazes de manusear uma grande variedade de arranjos florais, bem como de utilizar fontes alternativas de alimento frequentes no meio urbano, espécies generalistas são favorecidas nas cidades.
 
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Azevedo, G.A. 1997. Atividade de vôo e determinação do número de ínstares larvais em Partamona helleri (Friese): (Hymenoptera, Apidae, Meliponinae). Tese de mestrado. Viçosa, MG.
Bedê, F.C.; M.Weber; S. Resende; W.Piper & W. Schulte. 1997. Manual para Mapeamentos de Biótopos no Brasil. 146 pp.
Boyle-Makowski, R.M.D. & B.J.R. Philogène. 1985. Polinator activity and abiotic factors in an apple orchard. Can. Ent., 117: 1509-1521.
Burrill, R.M. & A, Dietz. 1981. The response of honey bees to variations in solar radiation and temperature. Apidologie, 12 (4): 319-328.
Gonzaga, M. 1996. Padrões de distribuição de aranhas em um gradiente de urbanização em Belo Horizonte (MG). Monografia do Curo de Ciências Biológicas, Ênfase em Ecologia. Belo Horizonte, MG. 33 pp.
Knoll, F.R.N.; L.R.Bego & V.L. Imperatriz-Fonseca. 1994. As abelhas em áreas urbanas: um estudo no campus da Universedade de São Paulo. In J.R.Pirani & M. Cortopassi-Laurino. 1994. Flores e Abelhas em São Paulo. São Paulo. 179pp.
Laroca, S.; J.R.Cure; C.Bortoli. 1982. A associação de abelhas silvestres (Hymenoptera, Apoidea) de uma área restrita no interior da cidade de Curitiba (Brasil): uma abordagem biocenótica. Dusenia, 13(3): 93-117.
Nogueira-Neto. 1970. A Criação de Abelhas Indígenas Sem Ferrão (Meliponinae). 365 pp.
Sakagami, S.F. & S.Laroca. 1967. Wild bee biocoenotics in São José dos Pinhais (PR), South Brazil. Preliminary report. Journal of the Faculty of Science, Hokkaido University, Series VI, Zoology, 16(2): 253-291.
Santos, A.J.; Dutra, G.F. Dutra; M. Gonzaga; A.H.P. Ferreira; A.L.T. Souza; L.C.Bedê & M. De Maria. Variações na composição em espécies de aranhas de um ambiente urbano. XX Congresso Brasileiro de Zoologia - Livro de Resumos: 186.
Westrich, P. 1996. Habitat requirementes of Central European bees and the problems of partial habitats. In Matheson, A.; S.L.Buchmann, C. O’Toole; P. Westrich & I.H.Willians. 1996. The Conservation of Bees. Londres. 254pp.
Projetos